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ARTÍCULO ORIGINAL
Propiedades fitoquímicas y antibacterianas de los extractos de las hojas de Agave fourcroydes Lem. (henequén)
Phytochemical and antibacterial properties of Agave fourcroydes Lem. (henequen) leaf extracts
Yasmary
Rubio Fontanills
Leslie
Manuel Hernández Álvarez
Jenny Jiménez
Rabelo
Yunel Pérez
Hernández
Yadileiny Portilla
Tundidor
Aymara Luisa Valdivia
Avila*
Universidad de Matanzas, Cuba.
RESUMEN
Introducción:
Agave fourcroydes Lem (henequén) es una especie con
propiedades antibacteriana, antifúngica, antiprotozoaria, molusquicida
y citotóxica debido a la presencia de metabolitos como saponinas, fructanos,
flavonoides y fenoles.
Objetivos:
Determinar la composición fitoquímica y el efecto antibacteriano de
los extractos etanólicos de las hojas de A. fourcroydes.
Métodos:
Se recolectaron hojas de A. fourcroydes, se lavaron y se secaron
en una estufa y posteriormente se pulverizaron. Se realizaron extracciones sucesivas
con metanol y etanol, y los extractos se filtraron para realizar el tamizaje
fitoquímico.
Resultados:
Los resultados del tamizaje fitoquímico mostraron la presencia de varias
familias de metabolitos secundarios como terpenos, flavonoides, esteroides,
saponinas y glucósidos cardiotónicos. Se observó actividad antibacteriana
del extracto etanólico frente a las bacterias grampositivas y se demostró
el efecto antibacteriano del extracto etanólico contra Staphylococcus
aureus, Staphylococcus epidermidis (grampositivas) y Escherichia coli
(gramnegativa).
Conclusiones:
Los extractos etanólicos y metanólicos de las hojas de A.
fourcroydes presentan metabolitos de interés farmacéutico como
saponinas, flavonoides y esteroides. El extracto etanólico mostró
efecto antibacteriano frente a S. aureus y S. epidermidis.
Palabras claves: Agave fourcroydes; tamizaje fitoquímico; saponinas; actividad antibacteriana.
ABSTRACT
Introduction:
Agave fourcroydes Lem. (henequen) is a species with antibacterial,
antifungal, antiprotozoal, molluscicidal and cytotoxic activity, due its content
of metabolites such as saponins, fructans, flavonoids and phenols.
Objectives:
Determine the phytochemical composition and antibacterial effect of ethanolic
extracts of A. fourcroydes leaves.
Methods:
A. fourcroydes leaves were collected, washed, dried in a stove and pulverized.
Successive methanol and ethanol extractions were conducted, and the extracts
were filtered for phytochemical screening. Antibacterial activity of the ethanolic
extract was determined against Staphylococcus aureus, Staphylococcus epidermidis
(gram-positive) and Escherichia coli (gram-negative).
Results:
Phytochemical screening revealed the presence of several families of secondary
metabolites, such as terpenes, flavonoids, steroids, saponins and cardiac glycosides.
The ethanolic extract was found to display antibacterial activity against gram-positive
bacteria.
Conclusions:
Ethanolic and methanolic extracts of A. fourcroydes leaves contain
metabolites of pharmaceutical interest, such as saponins, flavonoids and steroids.
The ethanolic extract was found to display antibacterial activity against S.
aureus and S. epidermidis.
Key words: Agave fourcroydes; phytochemical screening; saponins; antibacterial activity.
INTRODUCCIÓN
Agave fourcroydes es una especie con un ciclo de vida alrgo (de 8 a 20 años). Presenta hojas en forma de roseta, lanceoladas y angostas con una espina terminal de 2 a 3 cm y espinas triangulares en los bordes. La inflorescencia es en racimo y las flores se agrupan sobre un escapo.1
Los agaves se utilizan tradicionalmente para fabricar sogas y cordeles2 de las fibras de sus hojas y tallos, y para elaborar bebidas alcohólicas.3
El empleo de esta especie en la medicina tradicional está bien documentado. En México se utiliza como diurético y laxante, en inflamaciones, trastornos digestivos, para el tratamiento contra el cáncer y como remedio contra esguinces y fracturas de huesos tanto en humanos como en animales.4,5
La pulpa de esta planta es rica en metabolitos. Las saponinas, la inulina, los fructanos, los flavonoides y los fenoles extraídos de ella se usan en las industrias farmacéutica y alimentaria.6 Las saponinas presentes en los extractos de agave poseen acción hemolítica, expectorante, antiinflamatoria, estimulante del sistema inmune, antibacteriana, antifúngica, antiprotozoaria y citotóxica.7,8 En los estudios realizados por Ohtsuki y otros(9) con A. fourcroydes se identificaron cinco saponinas esteroidales en extractos n-butanólicos con actividad citotóxica contra células HeLa.
En otras especies de este género como Agave americana L., Agave angustifolia Haw. y Agave tequilana Weber se observó actividad antiinflamatoria relacionada con una mezcla de sapogeninas en los extractos metanólicos.(3) En Agave cantala Roxb. dicho efecto se relacionó con la presencia de compuestos fenólicos y flavonoides con actividad antioxidante.6 Los extractos metanólicos y acuosos de Agave sisalana Perrine ex. Engelm. también mostraron propiedades antibacterianas.10
Agave fourcroydes es un cultivo con altas posibilidades de explotación en la provincia de Matanzas, Cuba. A pesar de los numerosos estudios fitoquímicos sobre este género, esta especie es una de las menos caracterizadas, aunque en los últimos años existe gran interés en buscar nuevas aplicaciones para esta planta. Teniendo en cuenta estas razones, este trabajo tiene el objetivo de determinar la composición fitoquímica y el efecto antibacteriano de los extractos etanólicos de las hojas de A. foucroydes.
MÉTODOS
Material vegetal
Se seleccionaron ejemplares adultos de A. fourcroydes var. Sarki en el Jardín Botánico de Matanzas (JBM). Se analizaron in situ los caracteres morfológicos de las plantas y los de las muestras digitales de los ejemplares en el herbario virtual de la Universidad de Arizona (No.266791 y No. 266792) (Howard Scott Gentry).
La recolección se realizó en abril de 2015 en el horario comprendido entre las 9 y las 10 de la mañana. Se emplearon hojas de plantas adultas que no presentaban señales de enfermedades o ataque de plagas. Se lavaron con agua corriente, se desinfectaron con hipoclorito de sodio al 5 % durante 10 min y se lavaron tres veces con agua destilada durante el mismo tiempo.
Procesamiento del material y preparación de los extractos
Las hojas se secaron en una estufa (Boxun) a 45 °C y posteriormente se trituraron en un molino eléctrico hasta pulverizarlas.11 Se mezclaron 5 g de polvo de las hojas secas con 50 mL de cada solvente (etanol 96 % y metanol) en un Erlenmeyer de 250 mL con tapones de algodón y se agitaron en una zaranda orbital (HDL APPARATTUS) a 160 rpm por 24 h. Las muestras se filtraron con cinco capas de papel de filtro y los extractos se evaporaron en una estufa a 40 °C hasta obtener un volumen final equivalente a un cuarto del volumen inicial.12 Los extractos se conservaron a 4 °C para ser utilizados en los análisis posteriores.
Análisis fitoquímico de los extractos
Se determinaron los metabolitos secundarios según la metodología descrita por Chigodi y otros13 y su contenido se comprobó cualitativamente mediante el sistema no paramétrico de cruces:
Contenido: +++ = alto, ++ = moderado, + = bajo, - = ausencia.
Contenido de azúcares reductores
El contenido de azúcares reductores se determinó mediante el método del ácido dinitrosalisílico y se empleó la D-glucosa (Sigma) como azúcar patrón.14 La absorbancia se midió en una longitud de onda de 456 nm.
Cuantificación de fenoles solubles, fenoles ligados a la pared celular y fenoles totales
La extracción de los fenoles solubles se realizó en 10 volúmenes de metanol. Las muestras se homogenizaron y centrifugaron a 12 000 rpm. El precipitado se homogenizó nuevamente en 2 mol/L de NaOH para extraer los fenoles ligados a las paredes celulares y se neutralizó en igual volumen de HCl (2 mol/L). La concentración de polifenoles se determinó con el uso del ácido clorogénico (0,05 mol/L) como patrón y se obtuvieron los valores de absorbancia con una longitud de onda de 725 nm.15
Análisis de la actividad antimicrobiana
La actividad antimicrobiana in vitro del extracto etanólico se evaluó en dos bacterias grampositivas: Staphylococcus aureus ATCC 25923 y S. epidermidis ATCC 12228 y en la bacteria gramnegativa Escherichia coli ATCC 25922. El ensayo se realizó mediante el método de difusión en pocillos.16
Las cepas bacterianas se rejuvenecieron previamente en medio agar cerebro-corazón a 37 °C. Se inoculó el medio agar Mueller-Hinton con células de turbidez equivalente al tubo 0,5 de la escala de McFarland con ayuda de un hisopo estéril. Los pocillos se realizaron con un perforador estéril de 8 mm de diámetro y se les adicionaron 100 µL (200 mg/mL) del extracto etanólico. Las placas se incubaron toda la noche a 37 °C.
Para cada cepa bacteriana se emplearon como controles negativos el disolvente etanólico utilizado para obtener el extracto y el agua destilada; como control positivo, el antibiótico ampicilina (100 mg/mL). La actividad antibacteriana se calculó a partir del diámetro de la zona de inhibición del crecimiento bacteriano.
Análisis estadístico
Se realizaron tres réplicas para determinar cualitativamente los metabolitos secundarios y para comprobar la actividad antibacteriana frente a cada microorganismo. También se hicieron tres lecturas de la absorbancia para cuantificar los azúcares reductores y los fenoles.
Los datos fueron procesados con el paquete estadístico Statgraphic plus 5.1 sobre Windows. Se fijó el ajuste a una distribución normal mediante la prueba de bondad de ajuste Kolmogorov-Smirnov y se determinó la homogeneidad de varianza mediante las pruebas de Bartlett.17 Los datos de la actividad antimicrobiana se procesaron mediante la prueba de Kruskal-Wallis y la prueba de rangos múltiples de Student-Newman-Kwels (SNK, p≤ 0,05) para comparar las medias entre los tratamientos.
RESULTADOS
La tabla 1 muestra los resultados del tamizaje fitoquímico de los extractos metanólicos y etanólicos de las hojas de A. fourcroydes. Se determinó la presencia de flavonoides, terpenos, saponinas, esteroides, taninos, cumarinas y glucósidos cardiotónicos. El etanol fue el mejor solvente para extraer flavonoides, esteroides, taninos y cumarinas, y el metanol para las saponinas. Ambos solventes mostraron contenidos similares de terpenos y glucósidos cardiotónicos. No se detectaron cantidades apreciables de antocianinas, antraquinonas, flobataninos y emodinas en los extractos.
Determinación del contenido de fenoles y de azúcares reductores
La tabla 2 muestra los contenidos de fenoles y de azúcares reductores en las hojas de A. fourcroydes. Con relación a los fenoles se determinaron valores de 39,67; 18,67 y 58,33 mg/g de masa seca correspondientes a los fenoles solubles, a los fenoles ligados a la pared celular y a los fenoles totales, respectivamente. Las concentraciones de azúcares reductores en los extractos metanólicos y etanólicos fueron 94,18 y 109,79 mg/mL, respectivamente.
Análisis de la actividad antimicrobiana
El estudio del tamizaje fitoquímico mostró mejor resultado con el solvente etanólico por lo cual se evaluó la actividad antimicrobiana con este extracto contra a S. aureus, S. epidermidis y E. coli (tabla 3). El extracto etanólico de henequén demostró actividad antibacteriana frente a las bacterias grampositivas S. aureus y S. epidermidis, mientras que no se observó actividad contra a E. coli.
DISCUSIÓN
Estudio fitoquímico
Los metabolitos detectados en los extractos de las hojas de A. fourcroydes coinciden con los resultados de los estudios fitoquímicos similares con diferentes especies del género Agave.18-21 En los análisis realizados con los extractos metanólicos de A. sisalana se determinó la presencia de saponinas, flavonoides, esteroides, taninos, cumarinas y terpenos, aunque en proporciones diferentes de las que se observaron en esta investigación con los extractos de A. fourcroydes Lem. Esto puede estar relacionado con factores como el genotipo, el momento de la recolección y la edad fisiológica de las plantas.22,23
Los flavonoides y los terpenos se describieron anteriormente como compuestos con actividades antioxidantes y antiinflamatorias, lo que puede indicar el posible uso de estos extractos para tratar enfermedades asociadas al estrés oxidativo como los procesos inflamatorios, la aterosclerosis, las enfermedades de Parkinson y de Alzheimer, la Diabetes mellitus, el cáncer, las enfermedades coronarias, entre otras.24-26 La acción antiinflamatoria de estos compuestos tiene relación con la capacidad de estas sustancias para eliminar las especies reactivas del oxígeno asociadas a los procesos inflamatorios y con la interferencia de estos metabolitos en las vías metabólicas del ácido araquidónico y del óxido nítrico.27
Los flavonoides, en particular, poseen otras actividades biológicas como la analgésica, la antialérgica y la citostática. Estudios realizados por Omodamiro y otros23 con los extractos de las raíces de A. sisalana demostraron fuerte actividad diurética, la cual se relacionó con la presencia de flavonoides y saponinas en los extractos.
Las cantidades notables de saponinas encontradas en A. fourcroydes posibilitan el uso medicinal de esta planta en procesos inflamatorios y cancerígenos.9 Las saponinas esteroidales también pueden constituir una fuente para obtener otros compuestos de valor farmacéutico tales como corticosteroides, prednisona, triamcinolona,28 derivados de la glucosamina con actividad citostática29 y similares a los brasinoesteroides.30
Las pruebas para antraquinonas, flobataninos y emodinas no mostraron la presencia de estos metabolitos en ninguno de los extractos evaluados. Sin embargo, en otra especie del género (A. sisalana) se observaron dichos compuestos.22 Esto puede estar relacionado con diferentes factores que pueden alterar el perfil fitoquímico, por ejemplo, las condiciones ambientales, el momento de recolección de las muestras, la forma en que se realizó la cosecha y el secado del material vegetal, entre otros.31,32
Contenido de fenoles y azúcares reductores
En trabajos anteriores se ha comprobado la presencia de compuestos polifenólicos en numerosas agaváceas20. En este estudio los valores fueron superiores a los observados por Reddy y otros6 en A. sisalana Perrine ex. Engelm, lo que puede estar relacionado con las diferencias genéticas entre especies y con el método de extracción que se utilizó.33
Los polifenoles presentes en los extractos de A. fourcroydes pueden indicar su posible aplicación en el tratamiento de numerosas enfermedades, ya que a estos compuestos se les atribuyen propiedades antioxidantes, por lo cual pueden participar en diferentes procesos patológicos mediados por las especies reactivas del oxígeno.34,35 También se le atribuyeron a estas sustancias actividades antibacteriana, antifúngica, nematicida y estimuladora del sistema inmunitario, lo que indica el posible uso de esta especie para elaborar fármacos medicinales para la salud humana y animal.21
Los valores de los azúcares reductores coinciden con los de otras especies de Agave, en los cuales la fracción de estos compuestos constituye una parte pequeña con respecto al contenido de azúcares no reductores, fundamentalmente de diferentes tipos de fructanos.35 La cuantificación de azúcares reductores en el henequén no solo contribuye a la caracterización bioquímica de esta planta; también es importante porque estos azúcares interfieren con la extracción de saponinas, las cuales son de interés comercial.36
De manera general, los metabolitos secundarios observados en los extractos de las hojas de A. fourcroydes hacen pensar en el empleo de esta especie con fines terapéuticos. Las propiedades descritas para estos compuestos bioactivos indican también el uso de estos extractos para el control de numerosos patógenos que afectan a humanos y animales.23
Análisis de la actividad antibacteriana
La diferencia observada con relación a la eficacia de los extractos frente a las bacterias grampositivas y gramnegativas evaluadas puede estar asociada a la complejidad de las paredes celulares de estos grupos bacterianos, resultados que coinciden con los mencionados por García-Varela y otros.37 Las bacterias gramnegativas presentan mayor complejidad ya que poseen, además de la capa de peptidoglicano, una capa de lipopolisacáridos y proteínas que puede obstaculizar la entrada de los metabolitos secundarios a la célula.38
En los trabajos realizados por Chrinius y otros22 con extractos acuosos y metanólicos de las hojas de A. sisalana se observó actividad antibacteriana frente a S. aureus, Salmonella typhi, E. coli y Streptococcus pyogenes. De manera similar, Ainil Farhan y otros39 describieron el efecto antibacteriano de los extractos metanólicos de las hojas de Agave angustifolia Haw. contra Staphylococcus pneumoniae, Bacillus cereus, Pseudomonas aeruginosa, S. aureus y S. typhi. Rizwan y otros20 evaluaron la capacidad antimicrobiana de los extractos de las hojas de Agave attenuata Salm. con diferentes solventes, los cuales manifestaron actividades antimicrobianas frente a B. subtilis, P. multocida, Aspergillus niger, A. flavus, S. aureus y E. coli.
La actividad antibacteriana del extracto etanólico de A. fourcroydes está relacionada con el efecto individual o sinérgico de algunos metabolitos observados en el estudio fitoquímico. De manera general, estos compuestos pueden provocar diferentes trastornos celulares como alteraciones de las propiedades fisicoquímicas de la membrana plasmática, inhibición de la síntesis de los ácidos nucleicos y aumento de la toxicidad debido a la formación de peróxido de hidrógeno.39 Los taninos, por ejemplo, pueden reaccionar con las proteínas ricas en prolina y formar complejos irreversibles que provocan la inhibición de la actividad de las enzimas bacterianas.40 Los compuestos fenólicos también fueron efectivos como agentes antibacterianos frente a E. coli y Listeria innocua en dosis superiores a 6 mg/mL.41
El estudio microbiológico del extracto de A. fourcroydes evidencia el empleo potencial de esta especie como fuente de sustancias terapéuticas naturales para tratar infecciones bacterianas, lo cual constituye un objetivo de la medicina moderna debido al aumento de la resistencia de muchos microorganismos patógenos a los antibióticos convencionales.
Los
resultados de esta investigación permiten concluir que los extractos etanólicos
y metanólicos de las hojas de A. fourcroydes presentan metabolitos
de interés farmacéutico como saponinas, terpenos, flavonoides y esteroides.
El extracto etanólico mostró efecto antibacteriano frente a bacterias
grampositivas, lo cual posibilita el empleo de este extracto en el tratamiento
de infecciones bacterianas en humanos y animales.
Conflicto de intereses
Los autores no tienen conflictos de intereses.
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Recibido: 14/1/2016.
Aprobado: 14/5/2018.
Aymara
Luisa Valdivia Avila. Universidad de Matanzas, Cuba. aymara.valdivia@umcc.cu
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